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Antica sala delle assemblee del “Palatium Comunis”, nel 1755 fu trasformata in teatro (Teatro del Leone) e dal 1840 in archivio e in magazzino. Nel 1924 il podestà Arnaldo Fortini fece ripristinare la sala in forme neomedievali dall’architetto Ruggero Antonelli (Perugia 1888-1974). Il 4 ottobre 1926 vi si svolse lo storico incontro tra il ministro Pietro Fedele e il cardinale Raffaele Merry del Val, nella cornice delle celebrazioni per il VII centenario della morte di San Francesco. Prese il nome di Sala della Conciliazione in seguito alla firma dei Patti Lateranensi tra lo Stato italiano e la Santa Sede (11 febbraio 1929).
Le pareti della Sala della Conciliazione sono decorate da dipinti di Enzo Morelli (Bagnavacallo 1896 – Bogliaco del Garda 1976). Il pittore ottenne l’incarico dal podestà Arnaldo Fortini nell’agosto 1926 e condusse a termine l’opera il 22 giugno 1931. Il trittico sulla parete di fondo è ispirato al Cantico delle Creature: al centro è San Francesco che mostra le stimmate; a sinistra fra Elia e il vescovo Rufino davanti alla Porziuncola e alla città di Assisi; a destra Santa Chiara e tre clarisse davanti al monastero di San Damiano. I dipinti sono stati gravemente danneggiati nel sisma del 26 settembre 1997. La parete d’ingresso è decorata da cinque riquadri con coppie di figuranti in costumi medievali.